Environmental modelling and spatial ecology with focus on invasive Aedes mosquitoes and emergent mosquito-borne pathogens
Marcantonio, Matteo
Inst. Landschaftsarchitektur und Umweltplanung
Biological invasions are a side effect of globalisation and human modification of natural systems. Invasive mosquitoes and the pathogens that they carry are leading causes of human suffering. Mosquito vectors of pathogens are often ecologically plastic and able to exploit human movements to disperse. As such they spread across wide geographical areas and are among the most successful species to have become invasive. Mosquito-borne pathogens have complex life cycles which involve a rich set of reservoir and vector hosts. They are evolutionarily very dynamic, ready to take advantage of new opportunities offered by anthropogenic environmental changes. Many pathogens associated with mosquitoes are indeed changing their ecology or modifying their geographical and biological distribution, being considered as invasive species. Despite this impressive plasticity, invasive mosquitoes and mosquito-borne pathogens are still part of a natural system, and as such are limited by environmental conditions. The main target of my research was to apply ecological theory and environmental modelling to gain knowledge on these limiting conditions, by establishing mechanistic and correlative associations between the environment, invasive vectors and pathogen demographics, as well as physiological and spatial dynamics. Understanding these mechanisms is key to design effective health policies which aim to mitigate the emergence of new pathogens, mainly by hindering the population that vectors them. The core of this thesis is formed by a series of stand-alone scientific papers, published, submitted or close to submission to peer-reviewed journals; the core chapters are backed by the General Introduction, and the General Summary and Outlook. Chapter 1 (General Introduction) depicts the state of the knowledge of the thesis research topic, delineating the research context and objectives. The relevance of mosquitoes as vector species and of emerging pathogens, combined with the need to use environmental modelling in investigating their ecology, is exposed; Chapter 2 looks at the environmental factors associated with the re-emergence of West Nile Virus (WNV) in the Old World. The association between WNV incidence in humans and a wide range of predictors was assessed through an automatic statistical approach. By identifying key environmental drivers of WNV, this chapter aims to both lay the foundations for the development of models able to predict WNV risk at a continental scale and to highlight the weakness of available data on WNV in the Old World; Chapter 3 deals with the estimation of habitat suitability and potential spread velocities of Ae. koreicus in Italy, through statistical modelling. The integration of the developed suitability map with transportation network data and the observed species dispersal rate, allowed to characterise Ae. koreicus potential pattern of range expansion. Results showed that the study area is widely suitable for Ae. koreicus, and this mosquito was predicted to fill the suitable niche in a relatively short time. This scenario opens the way to an enriched entomological landscape with three container-breeding mosquitoes interacting and thus complicating the epidemiological status of vector-borne pathogens; Chapter 4 presents a new model framework to simulate, with ecologically robust foundations, the introduction, life cycle, population and spatial dynamics of Ae. albopictus in urban landscapes. The developed model was applied to investigate the mechanisms underlying Ae. albopictus invasion dynamics in a newly invaded urban area. We found that Ae. albopictus introduction in the study area was more likely to have happened in spring or summer, and that the derived population remained at low density for a long time. These findings support the hypothesis that the recent Ae. albopictus invasion of the study area may derive from an old introduction event; Chapter 5 explores Ae. albopictus invasion dynamics as a function of the configuration of urban vegetation. Vegetation is an important component of urban areas and it has also been suggested as important for Ae. albopictus invasion dynamics. We applied the model developed and proposed in chapter 4 to synthetic urban landscapes with different vegetation configurations. Results supported the expectation that vegetation affects Ae. albopictus invasion dynamics, with a spread vegetation configuration causing increased mosquito dispersal and density in urban areas; Chapter 6 presents data from an experimental design implemented to acquire information on the thermal characteristics of aboveground Ae. albopictus micro-habitats. The acquired data was used to estimate temperature difference distributions between micro-habitats which are generalisable to other locations. We investigated how the use of micro-habitat data rather than generic temperature changes estimated Ae. albopictus life cycle durations. We found that the latter may be sub-optimal when modelling Ae. albopictus population dynamics. The reported temperature dataset can be exploited to make opportunistic temperature data appropriate for Ae. albopictus population dynamics modelling; Chapter 7 (General Summary and Outlook) lay the key findings of the core chapters forming the thesis into a general context, and outlines directions for future research for using environmental modelling in studies of emergent mosquito-borne pathogens and invasive mosquito species.
Biologische Invasionen sind ein Nebeneffekt der Globalisierung und der menschlichen Modifizierung von natürlichen Systemen. Invasive Stechmücken und die Krankheitserreger, die sie in sich tragen, sind die Hauptursache menschlichen Leidens. Moskito-Vektoren von Krankheitserregern zeigen oft ökologische Plastizität und können die menschliche Mobilität ausnutzen, um sich zu verteilen. Aus diesen Gründen sind sie über weite geographische Gebiete verteilt und gelten als einige der erfolgreichsten invasiven Arten weltweit. Stechmücken, die Krankheitserreger übertragen, haben komplexe Lebenszyklen, die viele Reservoir- und Vektor-Wirte beinhalten. Sie sind in Bezug auf ihre Evolution sehr dynamisch und nutzen die Vorteile, die ihnen anthropogene Umweltveränderungen bieten. Viele Krankheitserreger, die mit Stechmücken in Verbindung gebracht werden, sind dabei, ihre Ökologie oder ihre geografische und biologische Verteilung zu verändern und werden deshalb als invasive Arten betrachtet. Trotz dieser beeindruckenden Plastizität sind invasive Stechmücken und übertragene Krankheitserreger immer noch Teil eines natürlichen Systems, und dementsprechend immer noch durch Umweltbedingungen eingeschränkt. Das Hauptziel meiner Untersuchungen war es, ökologische Theorie und Umweltmodellierung anzuwenden, um Erkenntnisse über diese einschränkenden Bedingungen zu gewinnen. Hierzu wurden mechanistische und korrelative Assoziationen zwischen Umwelt, invasiven Vektoren und der Demographie der Krankheitserreger hergestellt sowie die physiologische und räumliche Dynamik analysiert. Das Verständnis dieser Mechanismen ist der Schlüssel dazu, effektive Strategien einer Gesundheitspolitik zu entwickeln, die das Auftreten neuer Krankheitserreger vermindern sollen, indem sie vor allem die Krankheitsvektoren an der Ausbreitung hindern. Der Kern dieser Arbeit besteht aus eigenständigen wissenschaftlichen Arbeiten (scientific papers), die bei Zeitschriften mit peer-review-Verfahren eingereicht wurden oder sich kurz vor der Einreichung befinden. Die Kernkapitel werden von einer allgemeinen Einführung und Zusammenfassung und einem Ausblick begleitet. Kapitel 1 (Allgemeine Einführung) stellt den Kenntnisstand zum Forschungsthema der Doktorarbeit dar und umreißt den Forschungskontext und die Ziele. Die Relevanz von Mücken als Vektoren von neu auftretenden Krankheitserregern werden dargelegt, kombiniert mit der Notwendigkeit der Verwendung von Umweltmodellierung, um die Ökologie der Mücken zu untersuchen. Kapitel 2 befasst sich mit den Umweltfaktoren, die mit dem Wiederauftreten von West-Nil-Virus (WNV) in der Alten Welt verbunden sind. Die Verbindung von WNV-Vorkommen bei Menschen und einer Vielzahl von Vorhersage-Anzeichen wurde durch einen automatischen statistischer Ansatz bestimmt. Durch die Identifizierung der wichtigsten ökologischen Faktoren von WNV zielt dieses Kapitel sowohl auf die Grundlagen für die Entwicklung von Modellen, die das Risiko für WNV auf kontinentaler Ebene voraussagen sollen, als auch die Schwäche der verfügbaren Daten über WNV in der Alten Welt ab. Kapitel 3 befasst sich mit der Einschätzung der Habitateignung und möglicher Ausbreitungsgeschwindigkeiten von Aedes koreicus in Italien mittels statistischer Modellierung. Die Einbindung von Transportnetzwerkdaten und Ausbreitungsraten der beobachteten Arten in die hier entwickelte Eignungskarte erlaubte es, das Potentialmuster der Ausbreitung von Aedes koreicus zu charakterisieren. Die Ergebnisse zeigten, dass das Untersuchungsgebiet für Aedes albopictus weitestgehend geeignet ist, und es wurde vorhergesagt, dass diese Stechmückenart die entsprechende Nische in relativ kurzer Zeit füllen wird. Dieses Szenario zeigt das Potential einer reicheren entomologischen Landschaft auf mit drei sich in Behältern vermehrenden Stechmückenarten, die in Wechselwirkung zueinander stehen und den epidemiologischen Status der vektorübertragenen Pathogene verkomplizieren wird. Kapitel 4 stellt ein neues Rahmenmodell vor, welches mit ökologisch stabilen Kenntnissen die Einführung, den Lebenszyklus, die Bevölkerungs- und räumliche Dynamik von Aedes albopictus in urbanen Landschaften simuliert. Das entwickelte Modell wurde eingesetzt, um die der Dynamik der Invasion von Aedes albopictus zugrunde liegenden Mechanismen in einem neu befallenen Stadtgebiet zu untersuchen. Wir fanden heraus, dass die Einbringung von Aedes albopictus in das Untersuchungsgebiet vermutlich eher im Frühjahr oder Sommer geschehen war und dass die daraus entstandene Population lange bei niedriger Dichte blieb. Diese Ergebnisse stützen die Hypothese, dass sich die neueste Aedes albopictus Ausbreitung im Untersuchungsgebiet von einer alten Einführung abgeleitet werden kann. Kapitel 5 untersucht die Aedes albopictus Invasionsdynamik in Abhängigkeit von der Zusammensetzung der Stadtvegetation. Vegetation ist ein wichtiger Bestandteil städtischer Gebiete und wurde auch als wichtig für die Invasionsdynamik von Aedes albopictus angenommen. Wir verwendeten das in Kapitel 4 entwickelte und vorgeschlagene Modell für synthetische Stadtlandschaften mit verschiedenen Vegetations-Konfigurationen. Die Ergebnisse unterstützten die Erwartung, dass die Vegetation die Aedes albopictus Invasionsdynamik beeinflusst, und zwar mit einer sich ausbreitenden Vegetationszusammensetzung, die eine erhöhte Moskitoausbreitung und -dichte in städtischen Gebieten verursacht. Kapitel 6 stellt Daten aus einem experimentellen Design dar, das Informationen über die thermischen Eigenschaften der überirdischen Mikrohabitate von Aedes albopictus implementieren sollte. Die erfassten Daten wurden verwendet, um die Verteilung von Temperaturdifferenzen zwischen Mikrohabitaten zu schätzen, die auf andere Standorte übertragen werden können. Wir untersuchten, wie der Einsatz von Mikrohabitat-Daten die Lebenszyklusdauer von Aedes albopictus besser als generelle Temperaturmessungen schätzen kann. Wir fanden heraus, dass letztere zur Modellierung der Populationsdynamik von Aedes albopictus suboptimal sind. Der dargestellte Temperatur-Datensatz kann genutzt werden, um opportunistische Temperaturdaten für eine dynamische Modellierung der Aedes albopictus Population geeignet zu machen. Kapitel 7 (Allgemeine Zusammenfassung und Ausblick) stellt die wichtigsten Ergebnisse der Kernkapitel dieser Doktorarbeit in einen allgemeinen Kontext und umreißt Ziele (Zielrichtungen) für zukünftige Forschung unter Verwendung von Umweltmodellierung in Studien zu neu auftretenden Stechmücken-übertragener Pathogene und invasiver Mückenarten.
